Pilies muziejus atidarytas 2002 m. rugpjūčio 1 d. švenčiant Klaipėdos miesto 750-ies metų jubiliejų. Tą dieną realybe tapo miesto vadovų, archeologų bei istorikų keletą dešimtmečių puoselėta idėja seniausią miesto dalį – Klaipėdos piliavietę – padaryti prieinamą visiems. 

Pilies muziejus įsikūręs po žemės pylimu – bastionu esančioje princo Frydricho poternoje, kurioje XVII a. buvo laikoma artilerija. Muziejaus ekspozicija supažindina lankytojus su Klaipėdos pilies ir miesto raida XIII–XVII a.

Ekspozicija prasideda poternos tunelyje, kuriame eksponatai išdėstyti stenduose pagal atskirus pilies ir miesto raidos XIII–XVII a. etapus.
Eksponuojami kuršių ginklai bei papuošalai, kadangi prieš įsikuriant Ordinui Klaipėdos apylinkės priklausė kuršiškai Pilsoto žemei, kur egzistavo savita ir turtinga kultūra.
Kituose stenduose skirtuose Klaipėdos įkūrimui, pateikiama pilies ir miesto įsteigimo raštų kopijos bei schemos-maketo „Klaipėdos pilies ir miesto situacija XIII–XVI a.“. Taip pat eksponuojami XIV–XV a. Klaipėdos pilyje rasti įvairūs buities daiktai.
Lankytojai gali pamatyti vieną iš svarbiausių muziejaus eksponatų – XVI a. auksinį, brangakmeniu inkrustuotą žiedą. 

Greta eksponuojami renesansiniai kokliai, aludario reikmenys, buities daiktai, kalvio įrankiai ir dirbiniai bei kurpiaus gaminiai. Poternoje šalia tunelio esančioje patalpoje galima pamatyti XVII a. buitinę sceną, kurioje manekenai-miestiečiai, aprengti tam laikmečiui būdingais drabužiais. Šalia jų eksponuojama restauruota buitinė keramika, rasta kasinėjant senamiestį ir pilį. 

Didžiojoje poternos patalpoje rodomas  (2x2,5 m) maketas lankytojams leis susipažinti su XVII a. miesto ir pilies išplanavimu. Toje pačioje salėje vaizduojamas pasirengimas švedų kariuomenei atremti: stovi kariai su amunicija, šalia – 2 m ilgio ir 1 t svorio patranka, kuri buvo rasta rekonstruojant tiltą šalia piliavietės. Kitoje salės pusėje yra išlikusios XIV a. tilto liekanos. 

Didžiosios salės nišose eksponuojami autentiški XVI–XVIII a. ginklai, mediniai darbo įrankiai, buities reikmenys ir kiti eksponatai.Muziejuje įrengtas kompiuterių terminalas su interaktyviais ekranais. Jame lankytojai gali savarankiškai ieškoti papildomos informacijos apie Klaipėdos ir Memelio vardų kilmę, miesto herbo atsiradimą ir jo prasmės aiškinimą, miestiečių buitį, miesto raidą nuo pilies pastatymo iki XVII a. Galima paklaidžioti po XVII a. Klaipėdos pilį, jos kiemą ir pastatus.
         Lankantis muziejuje, verta apžiūrėti ir atkastas pilies liekanas. Archeologai atidengė XIV–XVII a. pastatų pamatus, ypač įspūdingi yra Didžiojo parako bokšto pamatai.
         Pilies muziejuje lankytojai gali pereiti seniausiu Klaipėdoje XVI a. grindiniu, o užlipę ant Frydricho bastiono – pasigrožėti miesto panorama. 

2006 m. rugpjūčio 1 d. restauruotose princo Karlo bastiono poternose ir kazematuose buvo atidarytas Pilies muziejaus ekspozicijos tęsinys – Klaipėdos pilies ir miesto raida XVIII–XX a. 

Įėję per pagrindinį įėjimą (buv. Karlo poterną) patenkame į XVIII a. Klaipėdą, eidami toliau (dešiniojo ir kairiojo flanko poternose) susipažįstame su XIX–XX a. miesto istorija. Trisdešimt viename stende eksponuojami miesto vaizdai, žemėlapiai, miesto planai, žymiausių miestiečių – burmistrų, pirklių – portretai. Istorinius 1807–1809, 1920–1923, 1939, 1945 m. įvykius iliustruoja dokumentai, fotografijos. Stenduose atsispindi ekonomika, kultūra, miestiečių kasdienybė amžių bėgyje. Panaudota istorinė medžiaga yra iš Mažosios Lietuvos istorijos muziejaus rinkinių, Lietuvos, Vokietijos archyvų bei privačių kolekcijų. 

Autentiškose poternų nišose eksponuojami XVIII a. archeologiniai radiniai – Klaipėdos meistrų pagaminti kalvių, puodžių dirbiniai bei importuoti gaminiai, XIX a. antros pusės anspaudai, 1850 m. vietos meistrų pagaminta masonų ložės apeiginė taurė, XX a. buities reikmenys, ginklai. Taip pat dešiniojo flanko kazemate galima išvysti manekenus – miestiečių šeimą su rekonstruotais XX a. pradžios rūbais, žymiausio Klaipėdos laivų statytojo Behrend Pieper 1864 m. pastatyto tristiebio barko Achilles modelį. Kairiojo flanko kazemate eksponuojama Klaipėdos miesto mero grandinė (pagaminta 2002 m., aut. V. Bizauskas) bei paskutinių dešimtmečių miesto svečių dovanos. Ekspozicija baigiasi miesto vystymo ateities vizijomis.